En 1980, le Festival est à un nouveau tournant de son histoire. Géré par une régie municipale, il n'est pas subventionné par l'État. Il doit être modernisé et professionnalisé pour faire appel à la nouvelle génération des créateurs. Paul Puaux passe la main ; il fait appel à un plus jeune administrateur : Bernard Faivre d'Arcier, qui pendant cinq ans s'attachera à ces objectifs.

Désireux de se consacrer à l'histoire de l'aventure vilarienne, Paul Puaux crée la Maison Jean-Vilar.

Le Festival conquiert son indépendance de gestion. L'État rentre au sein de son conseil d'administration. L'équipe d'organisation est développée pour faire face aux contraintes d'une gestion moderne et à des exigences techniques de plus en plus sophistiquées. Le dispositif de la cour d'honneur est transformé, pour accueillir le Théâtre du Soleil, la troupe d'Ariane Mnouchkine avec ses Shakespeare : la Nuit des Rois, Richard II.

La nouvelle génération du théâtre comme de la danse fait une entrée en force : Daniel Mesguish (Le Roi Lear), Jean-Pierre Vincent (Les Dernières nouvelles de la peste de Bernard Chartreux), Georges Lavaudant (Les Céphéïdes de Jean-Christophe Bailly), Jérôme Deschamps (Les Blouses), Manfred Karge et Matthias Langhoff (La Cerisaie, Le Prince de Hombourg), Philippe Caubère (La Danse du diable), Pina Bausch (Kontakthof, Walzer, Nelken), Jean-Claude Gallotta (Daphnis et Chloé, Yves P), Maguy Marin… etc. Le Festival devient l’une des plus vastes entreprises de spectacles vivants. Symbole du changement, l’affiche est désormais confiée chaque année à un plasticien différent.

Vilar avait ouvert le Festival à la danse au cinéma puis au théâtre musical. Bernard Faivre d’Arcier l’ouvre aux nouvelles formes et propose notamment en 1984 une vaste confrontation du " vivant et de l’artificiel " à travers une exposition, des rencontres, des débats.

En 1985, Alain Crombecque, ancien directeur artistique du Festival d'Automne, prend les rênes d'Avignon pour huit ans. À la confiance accordée à sa génération théâtrale, il ajoute sa marque personnelle, en insistant sur les lectures des poètes contemporains (Michel Leiris, René Char, Louis-René Des Forêts…), sur la rencontre avec de grands acteurs, (Alain Cuny, Maria Casarès, Jeanne Moreau), sur la musique contemporaine avec le Centre Acanthes, les traditions extra-européennnes (musique indienne, africaine, pakistanaise, iranienne…) ou encore avec la présentation du Ramayana par différents pays d’Asie du Sud-Est.

Du Mahabharata, présenté par Peter Brook à la carrière de Boulbon, au programme traditionnel et musical de 1992 consacré à l'Amérique hispanique, Avignon s'ouvre, en effet, davantage à l'étranger. Le Festival n'en reste pas moins le point focal de grandes aventures du théâtre français, convenant à des spectacles de dimensions hors normes qu'il serait difficile de présenter ailleurs, comme l'intégrale du Soulier de satin de Paul Claudel, mis en scène par Antoine Vitez ou encore la projection dans la Cour d’honneur avec orchestre de grands films muets du répertoire cinématographique : Intolérance de Griffith en 1986, Octobre d’Eisenstein en 1989.

En 1993 Bernard Faivre d'Arcier revient au Festival pour un nouveau mandat en compagnie de Christiane Bourbonnaud, directrice administrative de la manifestation, avec, pour nouvelle ambition, de faire d’Avignon l’un des pôles européens du théâtre.

L’édifice s’est consolidé avec un budget renforcé, un public de plus de 100 000 entrées, pour une quarantaine de manifestations chaque été qui se déclinent en plus de 300 représentations, réparties sur une vingtaine de lieux scéniques, très différents les uns des autres.

Le Festival continue d’être le rassemblement de la création française avec des metteurs en scène reconnus comme Jacques Lassalle, Didier Bezace, Alain Françon ou Stuart Seide et une nouvelle génération représentée par Olivier Py, Stanislas Nordey ou Éric Lacascade, et des chorégraphes comme Angelin Prejlocaj, Mathilde Monnier ou Catherine Diverrès. Il poursuit l’ouverture internationale en invitant des spectacles traditionnels et contemporains des cultures extra-européennes : Japon, Corée, Taiwan, Inde, Amérique latine et de grands artistes européens tels que Pina Bausch, Declan Donnellan, Romeo Castellucci et Alain Platel. Il s’ouvre aussi aux pays d’Europe centrale et orientale avec une saison russe en 1997 et en créant Theorem, association de théâtres et de festivals qui souhaitent produire et diffuser de jeunes artistes de ces pays comme Oskaras Korsunovas, Grzegorz Jarzyna, Krzysztof Warlikowski, Arpàd Schilling…

En 2003, le Festival a été annulé à cause des mouvements de grèves qui traversent le spectacle vivant en France. Cette crise a été provoquée par la modification des règles d’indemnité chômage des intermittents du spectacle, fragilisant dangereusement leur protection sociale.